Vet. Arg. – Vol.  XXVIII –  Nº  278 – JUNIO 2011.
Tiranti, K.¹; Melegatti, P.^1,2; Ingrassia, M.^1,2; Julian, A.^{1, 2}; Degioanni, A.¹; Aime, F.³ y Larriestra, A. ¹

Resumen.
Las principales enfermedades que provocan disminución de la productividad en las colmenas son aquellas originadas por Paenibacillus larvae subsp. larvae, bacteria productora de loque americana, el ácaro Varroa destructor y el microsporidio Nosema apis. El objetivo de este trabajo fue determinar la prevalencia de estos agentes en apiarios del sur de la provincia de Córdoba. El estudio involucró a 56 apiarios, visitados durante los meses de agosto y octubre del año 2006. Los mismos fueron muestreados de acuerdo al protocolo propuesto por la Dirección de Lucha Sanitarias del Servicio Nacional de Sanidad y Calidad Agroalimentaria (SENASA). Las técnicas de diagnóstico empleadas fueron, la tinción simple a partir de restos larvales para loque americana, la prueba de prevalencia de De Jong para varroasis y el método de Cantwell para nosemosis. Se inspeccionaron 558 colmenas, colectándose 379 muestras para Varroosis, Nosemosis y Loque americana. El 30,35% del total de los apiarios inspeccionados presentaron al menos una colmena con signos clínicos de Loque americana. El análisis microscópico de 22 muestras confirmó la sintomatología observada en un 86,86%. Un total de 186 muestras fueron procesadas para el diagnóstico de Varroa spp., resultando un 23,12% de las mismas positivas. El porcentaje de infestación medio para Varroa spp. fue de 0,20 % ± 0,6% (media ± desviación estándar). Para el diagnóstico de Nosema spp. se procesaron 171 muestras de las cuales el 72,5% fueron positivas. La media del recuento de esporas de Nosema spp. fue de 68.389,47 esporas/abeja (DE: 128.051,6). La información sanitaria recabada, con baja magnitud en la frecuencia de las enfermedades de las abejas, permite inferir que los apicultores estudiados aplican buenas prácticas sanitarias en sus colmenas.
Palabras clave: Apis mellifera, enfermedades, apicultura, producción, prevalencia.

Prevalence of diseases in bees in southern Córdoba.
Summary.
Honey bee production is mainly affected by the diseases caused by the bacteria Paenibacillus larvae subsp. larvae, causative agent of American foulbrood, the mite Varroa destructor, and the microsporide Nosema apis. The objective of this study was to determine the prevalence of these agents in apiaries in southern Cordoba, Argentina. Fifty six apiaries were included and the samples were taken following the protocol of the Dirección de Lucha Sanitarias del Servicio Nacional de Sanidad y Calidad Agroalimentaria (SENASA) during the months of August through October 2006. Laboratory tests used were dye test for spore detection in larvae for American foulbrood, De Jong test for varroasis and Cantwell method for nosemosis. A total of 558 beehives were inspected and 379 samples were processed. Of all apiaries inspected 30,35% presented clinical signs of American foulbrood, while the agent was confirmed in 86,86% of 22 samples. A total of 186 samples were used for the diagnosis of Varroa spp., with 23,12% of positive samples. The mean infestation value was 0,20 % ± 0,6% (mean % ± standard deviation). For nosemosis 171 samples were analyzed resulting 72,5% positives. Spore mean value was 68.389,47 spore/ml (SD: 128.051,6). The low disease frequency suggests that the bee producers involved in this study may apply good sanitary practices in their beehives.
Key words: Apis mellifera, diseases, apiculture, production, prevalence.
¹ Facultad de Agronomía y Veterinaria. Universidad Nacional de Río Cuarto. Ruta Nacional 36, Km 601. 5800 Río Cuarto. Córdoba.
² Inspectores Sanitarios Apícolas, Asesores Programa Cambio Rural INTA, Secretaria de Extensión y Desarrollo. Universidad Nacional de Río Cuarto. Ruta Nacional 36, Km 601. 5800 Río Cuarto. Córdoba.
³ Estudiante de Ingeniería Agronómica, Becario Secretaria de Extensión y Desarrollo. Universidad Nacional de Río Cuarto. Ruta Nacional 36, Km 601. 5800 Río Cuarto. Córdoba.
ktiranti@ayv.unrc.edu.ar

Introducción.
La República Argentina es un importante productor de miel a nivel mundial, con más del 90% de la producción destinada al mercado externo. El aumento de las exigencias de calidad ha llevado a la implementación de medidas a nivel nacional para preservar la calidad de la miel. Entre estas medidas se destacan la prohibición de la exportación de miel con residuos de medicamentos, la extracción de miel en salas habilitadas, la aplicación de un sistema de trazabilidad y la implementación de programas de control y erradicación de enfermedades.
Entre las principales causas de disminución de la productividad en las colmenas, se destacan las enfermedades ocasionadas por diversos agentes que afectan los apiarios, principalmente la bacteria formadora de esporas Gram-positiva, Paenibacillus larvae subsp. larvae, productora de la loque americana, el ácaro Varroa destructor y el microsporidio Nosema apis.
Loque americana es una enfermedad letal para las colonias de abejas productoras de miel (Apis mellifera L.), el agente causal es Paenibacillus larvae subsp. larvae, (Heyndrickx y col., 1996). Es considerada la enfermedad mas seria de origen bacteriano, es altamente contagiosa a través de la diseminación de esporas que permanecen viables en restos larvales secos o en los panales durante muchos años. Además, las mismas abejas por medio del pillaje, deriva y alimentación difunden la infección en la propia colmena y entre diferentes apiarios (Hornitzky, 1998). Produce grandes pérdidas en las colonias y muerte por debilitamiento, las esporas se diseminan principalmente a través del equipamiento, la alimentación con miel o polen contaminado a las colonias, o por medio de la captura de abejas sanas de colonias muertas o debilitadas por la enfermedad (Machová, 1993; Alippi, 1995; Alippi, 1996). En nuestro país se detectó en el año 1989 sobre panales de cría (Alippi, 1991) y su control se basa en la erradicación de colonias infectadas.
Varroa destructor Oudemans (Anderson, 2000; Anderson y Trueman, 2000) es el mayor problema sanitario que afecta a las colmenas de abejas en todas las fases de desarrollo (Delaplane y Hood, 1999).
Nosema apis es un microsporidio patógeno de los adultos de las abejas melíferas y tiene distribución mundial (Fries y Eckborn, 1984). Los colmenares afectados se caracterizan por producir menor cantidad de miel, por presentar mortalidad en invierno, recambio de reinas, y reducción en el potencial de las colonias destinadas a la polinización (Fries, 1988). Nosema apis infecta el ventrículo de abejas adultas, acortando su vida y causando mortalidad en la colonia en invierno.
Las pérdidas ocasionadas por estas enfermedades se reflejan no solo en la disminución de la producción de miel, sino también el aumento de la mortandad de colmenas, de los costos de producción, del uso de medicamentos y presencia de residuos en miel y cera.
El objetivo de este trabajo fue determinar la prevalencia de los agentes productores de enfermedades apícolas en apiarios del sur de la provincia de Córdoba.

Material y Métodos.
Una muestra de oportunidad de 56 apiarios pertenecientes a 16 productores apícolas integrantes del Programa Cambio Rural del Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria (INTA), constituyó la población del estudio. Los mismos fueron visitados durante los meses de agosto, septiembre y octubre del año 2006. En cada apiario se relevó datos sobre el manejo sanitario de las colmenas, y se llevó a cabo la inspección y toma de muestra según el protocolo propuesto por la Dirección de Lucha Sanitarias del Servicio Nacional de Sanidad Animal (SENASA). En cada visita, se procedió a la evaluación de 18 colmenas en busca de síntomas de Loque Americana, Loque Europea, Cría yesificada, y de enfermedades exóticas como Tropilaelaps spp. y Aethina tumida .

Para el diagnóstico de loque americana se tomó el cuadro entero con crías sospechosas o bien un trozo de panal de 4 x 20 cm que fue remitido al laboratorio envuelto en papel madera. La técnica de diagnóstico empleada fue tinción simple a partir de restos larvales (Alippi, 1991). Para varroasis y nosemosis se tomaron muestras al azar del 10 % de las colmenas del apiario. Posteriormente, para Varroasis, se realizó la prueba de prevalencia de De Jong (De Jong y col., 1982). Para nosemosis se recolectaron aproximadamente 100 abejas adultas en la piquera de la colmena, las que fueron depositadas en frascos con formol al 4%. Para la realización del recuento de esporas se siguió el procedimiento del método de Cantwell (Cantwell, 1970).

Resultados.
Un total de 56 apiarios fueron examinados y muestreados. Se inspeccionaron un total 558 colmenas y se procesaron en el laboratorio 379 muestras.
Un 30,35 % del total de los apiarios inspeccionados presentaron signos clínicos de Loque americana en al menos una colmena. El análisis microscópico de 22 muestras confirmó la sintomatología observada en los cuadros de cría en un 86,86%, con la presencia de opérculos hundidos y perforados, aspecto grasiento y fuerte olor.
Con respecto a Varroa spp. se procesaron 186 muestras, resultando un 23,12 % de muestras positivas a este agente. El porcentaje de infestación medio para Varroa spp. fue de 0,20 % ± 0,6%, con un valor mínimo y máximo del 0 y 5,4%, respectivamente.
De las muestras analizadas, el mayor porcentaje (76,88%) correspondió a muestras negativas, seguido por niveles de infestación bajos (Tabla N^o 1).

Tabla N^o 1. Porcentaje (%) de muestras positivas a Varroa spp. según nivel de infestación.

Para el diagnóstico de Nosema spp. se procesaron 171 muestras de las cuales el 72,5% fueron positivas. La mayoría de las infestaciones fueron débiles (Tabla N^o 2).
Tabla N^o 2. Porcentaje (%) de muestras positivas a Nosema spp. según nivel de infestación

En relación al recuento de esporas de Nosema spp., la media fue de 68.389,47 esporas/ml (DS: 128.051,6). El recuento mínimo correspondió a 0 esporas/ml mientras que el valor máximo fue de 909.000 esporas/ml, el valor de la mediana fue de 20.000 esporas/ml.

En relación a otras enfermedades se detectaron 17 colmenas con signos de Loque Europea (no confirmado en laboratorio) y una colonia con signos de Cría yesificada del total de las colmenas inspeccionadas.

Discusión.
Los resultados del presente trabajo muestran que la Loque americana no está muy difundida en la región estudiada comparando con otras provincias de Argentina, por ejemplo en la provincia de Buenos Aires la enfermedad fue detectada en un 60% de los apiarios (Marcangeli y col., 2003_a). Al mismo tiempo se logró una buena detección del agente ya que el diagnóstico fue confirmado en la mayoría de los casos sospechosos. Esto puede deberse a que la detección fue realizada por Inspectores Sanitarios Apícolas, acreditados por SENASA y a la capacitación de productores apícolas, ya que en otro estudio se describe la confirmación de Loque americana en el 16,90% de las muestras analizadas (Marcangeli y col., 2003_a) en contraste con un 86,86% logrado en el presente relevamiento.

Con respecto a Varroa spp., la prevalencia fue baja (23,12 %) al igual que en otros estudios para meses de primavera (Espósito y col., 2007). El porcentaje de infestación medio también resultó bajo (0,20 % ± 0,6%), comparado con el estudio realizado por Marcangeli y col. (2003 _a) donde se describen valores de infestación medio de 5,61% ± 7,41% en abejas adultas en meses correspondientes a la primavera. Además, la mayoría de las infestaciones por Varroa fueron débiles, es decir menores del 1% en el presente relevamiento.

Se ha reportado una alza estacional en los meses de verano (Hinojosa y González, 2004), dato que no fue recolectado en el presente relevamiento ya que el muestreo fue realizado durante meses correspondientes a invierno y primavera.

La reproducción del ácaro está directamente ligada con la actividad de la abeja y la presencia de crías dentro de la colmena, las cuales se ven aumentadas en los meses cálidos, existiendo luego un mayor número de abejas pecoreadoras, lo que lleva a la existencia de pillaje entre ellas, fenómeno descrito como el principal factor de diseminación del ácaro entre apiarios (Hinojosa y González, 2004). Sin embargo, el desarrollo de las infestaciones es muy variable ya que depende de factores climáticos (De Jong y col., 1984), características propias de las abejas (Camazine, 1986) y de variaciones relacionadas con el parásito.

La Nosemosis, a diferencia de los agentes mencionados previamente, está más difundida en el área estudiada. En la provincia de Río Negro se reportan valores mas elevados, de 56,43% para los meses de primavera y 36,32% de prevalencia en otoño (Espósito y col., 2007). Las alzas de la prevalencia de Nosema apis en primavera son debidas a la alta contaminación fecal existente dentro de la colonia a fines de invierno. Esto se potencia por bajas temperaturas y falta de floraciones, que impiden la actividad de la abeja y sus vuelos de limpieza. El estrés sufrido por las abejas durante la cosecha de miel, se ha citado como causa de la continuidad de infección desde primavera a los meses cálidos, aunque en menor porcentaje (Hinojosa y González, 2004). En nuestro estudio la alta prevalencia de nosemosis podría deberse a una particularidad regional dada por diferencia de climas.

En cambio en la provincia de Buenos Aires se describen valores más bajos (Marcangeli y col., 2003_b) para los meses correspondientes a la primavera. Sin embargo en el presente estudio, de las muestras analizadas, el mayor porcentaje (70,76%) correspondió a infestaciones débiles, seguido de muestras negativas, mientras que ninguna muestra presentó niveles de infestación fuertes. También se han descrito niveles de infestación fuertes en los meses correspondientes a la primavera, mientras que en el otoño, los niveles débiles son los predominantes (Espósito y col., 2007). Al mismo tiempo, las infecciones mixtas de Varroa– Nosema ocasionan una alta mortalidad de abejas (Hinojosa y González, 2004).

Con respecto a Loque europea, esta enfermedad mostró una amplia distribución en colmenares en la provincia de Buenos Aires. En cuanto a cría yesificada la presencia de momias blancas y negras infectantes fue detectada en una muy baja proporción de las muestras, siendo su valor promedio de 9,85%, aunque su presencia fue reportada en el 50% de los apiarios (Marcangeli y col., 2003_b). Estas diferencias podrían deberse a variaciones regionales ya que ambos estudios fueron realizados en los meses correspondientes a primavera. En nuestro estudio no se encontró evidencias de Aethina tumida y Tropilaelaps spp.

Conclusiones.
La baja magnitud de la frecuencia de enfermedades que más afectan a los apiarios observada, puede ser el reflejo de un buen manejo sanitario de los apiarios estudiados. El conjunto de productores participantes fue una muestra de oportunidad, con voluntarios que mayormente pertenecían al programa Cambio Rural INTA; asimismo es un aporte inicial ante la ausencia de información regional. En este marco es necesario realizar futuros estudios que involucren mayor cantidad de productores y con muestreos que permitan evaluar variaciones estacionales de la prevalencia, a los fines de describir la dinámica regional de las enfermedades que afectan a las abejas.

Agradecimientos.
Los autores agradecen a todos los productores por su participación, al Programa Cambio Rural del INTA y a los responsables del Programa de Control de Enfermedades de las Abejas del SENASA.

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